Convergent evolution of kidney sizes and supraorbital salt glands for birds living in saline habitats

Abstract

Only a small number of avian species inhabit salty environments. To understand how they adapted, we examined the evolution of kidney sizes, supraorbital salt glands (SSGs), and the utilization of salty habitats across 230 species spanning 25 avian orders. Phylogenetic analysis indicates that SSGs, large kidneys, and thriving in salty habitats emerged convergently in birds. Transition rate analysis reveals that species possessing SSGs and large kidneys tended to move from low-to high-salinity environments, while others moved in the opposite direction. However, habitat salinity also influenced kidney evolution; lineages residing in high-salinity environments tended to develop larger kidneys than those in low-salinity environments. Our findings suggest that SSGs and large kidneys may have evolved through adaptation to high salinity. Overall, habitat conditions and physiological traits influenced avian adaptation to salty environments in a reciprocal manner. These results shed the new light on the evolutionary mechanisms underlying functional diversity in birds.

Methodology and Implementation Steps

本研究蒐集 161 種鳥類的腎臟與體重資料，以及 224 種鳥類的SSGs資料，並整合文獻中的系統發育資訊。2023 年透過 Google Scholar 搜尋相關數據，另對 6 種鵜形目鳥類進行腎臟與體重測量，樣本多來自臺灣生物多樣性研究所的救傷或路殺個體。測量前冷凍保存，解凍後依標準方法測得體重與腎臟重量。最終分析涵蓋 167 種腎臟數據與 230 種眼上鹽腺數據，其中包含25 個鳥類的目。棲地依鹽度分為四級：Completely freshwater、Mainly freshwater、Mainly saline、Completely saline。因鳥類體重與腎臟大小差異極大，數據經對數轉換，並利用殘差回歸控制體重效應，以相對腎臟大小作為指標。在系統發育分析中，研究下載 1 萬棵鳥類系統樹並建立共識樹，利用貝葉斯推論重建祖先性狀，包括腎臟大小、SSGs 與棲地類型。腎臟大小依第75 百分位數切分為「大腎臟」與「非大腎臟」。進一步計算特徵演化的轉換率，並透過MCMC 模擬檢測性狀演化的相關性。研究也利用 Pagel’s λ 與 Blomberg’s K 測試性狀的系統發育訊號，並採 PGLS 與 PGLM 控制系統發育效應，以檢驗腎臟大小、SSGs與棲地鹽度之間的關聯。另使用 BayesTraits 估算相關性狀的轉換率，並依 Bayes 因子強度判斷支持程度。最後，應用RRphylo 的搜尋工具檢測性狀趨同，透過比較不同物種或類群在腎臟大小與鹽腺上的表型距離，判斷是否存在向鹽生環境的趨同演化。

Innovation and Cross-Disciplinary Collaboration

本研究開創性地提出鳥類腎臟與SSGs的演化關係，並透過控制系統發育後分析，證明這些特徵如何影響鳥類棲地選擇。相較於過去僅針對單一物種或局部類群的生理學研究，本研究首度以全球鳥類為樣本，進行跨類群的比較分析，驗證了高鹽環境對鳥類腎臟與SSGs的演化影響。此外，本研究透過臺灣標本館藏與野鳥救傷資料的分析，強調了自然樣本在演化生物學中的應用價值，並提供未來物種適應性研究的新方向。

Expected Results and Contributions

• 為鳥類高滲透壓適應的遺傳機制研究奠定基礎：本研究證實棲地鹽度為驅動鳥類腎臟大小與眼上鹽腺（SSGs）演化的關鍵選擇壓力，這些生理適應與鳥類棲地選擇和分布密切相關，並為後續探索高滲透壓適應的遺傳機制奠定基礎。
• 支持及提升自然館藏樣本的長期蒐藏之價值：透過臺灣生物多樣性研究所的標本資料，本研究展現自然歷史館藏在生物多樣性與生態保育研究中的關鍵價值，為長期監測與決策提供科學依據。
• 氣候變遷下的保育應用：全球氣候變遷導致的土壤鹽鹼化正迅速改變生態系統，許多原本適合鳥類生存的棲地逐漸轉變為高鹽度環境。本研究結果可幫助我們預測哪些鳥類可能因生理限制而無法適應此變遷，進而為優先保育物種及關鍵棲地管理提供具體策略。